Светлой памяти Владимира Алексеевича Водяницкого.
Работа представляет сводку данных о размножении и развитии рыб Черного моря, об особенностях строения, развития и распределения в планктоне икринок и личинок собственно морских рыб Черного моря с одной или двумя планктонными фазами жизни. Обобщены и систематизированы данные по морфологии и экологии пелагических икринок и личинок, рассмотрена их внутривидовая морфологическая и экологическая изменчивость. Показана лабильность некоторых признаков строения икринок и личинок, их экологическая пластичность. В работе приведена также сравнительная характеристика условий размножения и строения икринок и личинок рыб, общих для Черного и Средиземного морей.
Изучение раннего онтогенеза морских рыб связано с разработкой ряда важных теоретических и практических задач. Расширение ареала вида, приспособление его к новым условиям среды определяется в значительной степени эколого-физиологической лабильностью популяций в раннем онтогенезе. Многочисленные исследования свидетельствуют об определяющем значении в формировании поколений эмбрионального и постэмбрионального периодов развития.
В связи со все возрастающим значением продуктов моря в народном хозяйстве нашей страны перед научно-исследовательскими институтами, изучающими закономерности биологической продуктивности морей и океанов, встают задачи не только освоения промысловых ресурсов, но и охраны их от истребления. Особенно большое внимание в настоящее время уделяется вопросам искусственного воспроизводства морских рыб и акклиматизации новых пород во внутренних водоемах. Для успешного решения этих задач необходимо глубокое знание биологии рыб во все периоды жизненного цикла и прежде всего в раннем онтогенезе, который определяет в основном адаптацию вида к новым условиям среды и выживание его в искусственных условиях.
В настоящее время важное место в морской ихтиологии принадлежит изучению планктонных фаз развития рыб — пелагических икринок и личинок. Количественный учет ихтиопланктона можно рассматривать как один из наиболее репрезентативных методов оценки численности популяций рыб.
Многие рыбы проходят в онтогенезе две планктонные фазы жизни (фазу икринки и фазу личинки); подавляющее большинство видов проходит одну планктонную фазу (фазу личинки). Следовательно, данные о видовом составе и численности личинок могут дать хорошую информацию о видовом составе ихтиофауны. Многочисленные личинки рыб, как потребители растительного планктона, с одной стороны, и как объекты питания различных планктонных и нектонных организмов,— с другой, играют большую роль в трофодинамических процессах моря.
Изучение икринок и личинок рыб впервые на Черном море было начато В. А. Водянииким в 1927 г. Позднее исследования в этой области проводились различными научно-исследовательскими учреждениями. Широкое развитие они получили на Новороссийской (В. А. Водякицкий, Е. Г. Косякина, 3. М. Пчелина, С. М. Малятский), Севастопольской (В. А. Водяницкий, Н. Н. Горбунова, Т. В. Дехник, Л. А. Дука, Э. М Калинина, Л. П. Салехова, В. И. Синюкова), Карадагской (К. А. Виноградов, К. С. Ткачева, Л. С. Овен) и Одесской (Ю. П. Зайцев) биологических станциях, в АзЧерНИРО (Т. В. Дехник, Р. М. Павловская, Н. И. Ревина, А. И. Смирнов) и ВНИРО (И. И. Казакова, Т. А. Перцева-Остроумова). К настоящему времени накоплено много данных о видовых особенностях строения, развития и распределения икринок и личинок рыб Черного моря.
Автор поставил перед собой задачу обобщить результаты собственных исследований и имеющиеся литературные сведения о размножении и развитии рыб Черного моря. Работа основана на материалах десятилетних (1957— 1967 гг.) экспериментальных и экспедиционных исследований автора. Использованы также данные сотрудников отдела ихтиологии Института биологии южных морей АН УССР — Э. М. Калининой, Л. С. Овен, Л. П. Салеховой (развитие и распределение икринок и личинок некоторых видов), а также Л. А. Дука и В. И. Синюковой (питание личинок рыб).
Начальные фазы онтогенеза рыб Черного моря изучались как на искусственно оплодотворенной икре, так и на икринках, собранных в море (или в демонстрационных аквариумах) ночью или ранним утром. Выловленные в это время икринки находились на начальных стадиях развития. Данные о распределении и численности икринок и личинок получены в период экспедиционных работ в Черном и Азовском морях (Дехник и др., 1970).
В работу включено описание тех видов рыб, которые проходят в онтогенезе одну или две планктонные фазы жизни (103 вида и подвида). Наиболее полно автором изучены рыбы с пелагической икрой, достоверно размножающиеся в Черном море (23 вида). Морфологические особенности демерсальных икринок и выклюнувшихся из них личинок описаны в основном по литературным данным, материалы по их экологии, распределению и численности — оригинальные. Для рыб, размножение которых в Черном море не установлено, приводятся краткие сведения о времени и условиях нереста, о строении икринок и личинок в Средиземном море и для некоторых видов — в Северном море.
Рисунки икринок и личинок рыб выполнены В. А. Чуприковой, которая принимала участие во всех круглосуточных экспериментальных работах, проводимых автором. Большую помощь в проведении исследований постоянно оказывали В. И. Синюкова и А. Д. Гордина. Автор считает своим приятным долгом выразить указанным товарищам искреннюю признательность. Глубокую благодарность автор выражает члену корреспонденту АН
УССР В. А. Водяницкому и доктору биологических наук Т. С. Рассу
за ценные советы при выполнении работы.
СИСТЕМАТИЗАЦИЯ РЫБ ЧЕРНОГО МОРЯ ПО СПОСОБАМ РАЗМНОЖЕНИЯ
По новейшим данным ихтиофауна Черного и Азовского морей включает 163 вида и подвида (Расс, 1949, 1965; Виноградов, 1960; Драпкин, 1961; Nalbant, 1962; Стоянов, 1963; Световидов, 1964). Н. М. Книпович (1933) и Т. С. Расс (1949, 1965) различают в составе ихтиофауны по происхождению и экологии три группы: проходные и полупроходные (24 вида), солоноватоводные (22 вида) и собственно морские виды , которых Т. С. Расс (1949, 1965) разделяет на умеренно-водные — бореально-атлантические реликты (8 видов) и тепловодные — южнобореальные, субтропические и тропические (109 видов).
Собственно морских рыб Черного моря В. А. Водяницкий (1930б) делит по способам размножения на четыре группы: 1) живородящие; 2) вынашивающие икру в специальных выводковых камерах; 3) рыбы с пелагической икрой; 4) рыбы с демерсальной икрой. В список рыб, размножение которых в Черном море достоверно известно или очень вероятно, В. А. Водяницкий (1930б) включил 75 видов. В дальнейшем этот список уточнялся и дополнялся (Водяницкий, 1936; Пчелина, 1936, 1940; Косякина, 1936, 1938; Дехник и Павловская, 1950; Зайцев, 1959а; Овен, 1959). Накапливались новые данные по видовому составу, распределению, условиям развития икры и личинок рыб. Проведенные автором в течение 10 лет (1957—1967 гг.) исследования размножения и развития рыб Черного моря и имеющиеся литературные данные позволили систематизировать рыб по их экологическим особенностям размножения и уточнить список рыб, достоверно размножающихся в Черном море.
По способам размножения собственно морские рыбы Черного моря могут быть разделены на пять групп. Три первые группы соответствуют выделенным В. А. Водяницким (1930б); четвертую группу составляют рыбы, откладывающие (разбрасывающие) икру (яйца) на грунт, водоросли или различные подводные предметы. К пятой группе отнесены гнездовые рыбы, охраняющие потомство и имеющие тоже донную икру, не отличающиеся от рыб предыдущей группы рядом биологических особенностей. В частности, у самцов этой группы рыб в период нереста обычно появляется брачный наряд; в их поведении проявляется «агрессивность», определяемая заботой о потомстве; вырабатывается «строительный» инстинкт, который у некоторых видов выражается в постройке искусных сооружений (губановые, бычки, колюшка).
В прилагаемом ниже списке видов приняты следующие условные обозначения:
1) рыбы, достоверно размножающиеся в Черном море (+);
2) размножающиеся в Черном и Азовском морях (+ X);
3) размножающиеся только в Азовском море (X);
4) единичные случаи нахождения в Черном море икры, личинок или текучих особей (1);
5) размножение в Черном море не установлено (?);
6) рыбы, не размножающиеся в Черном море (0);
7) нахождение в Черном море нуждается в подтверждении (!);
8) принадлежность к указанной группе нуждается в подтверждении (п).
Изучение строения, развития и экологии икры и личинок рыб позволило уточнить имеющиеся в литературе представления о размножении некоторых видов в Черном море.
Так, выявленное сходство в строении икринок и только что выклюнувшихся личинок луфаря (Pomatomus saltatrix) и тунца (Thunnus thymus) позволяет предположить, что в определении были допущены ошибки. Отнесенные к тунцу икра и личинки (Водяницкий, 1936; Дука, 1959; Овен, 1959; Зайцев, 19596) в действительности принадлежат луфарю.
Выявленная морфологическая изменчивость выклюнувшихся личинок двух близких видов — Serranus scriba и Serranus cabrilla — заставляет с осторожностью подойти к имеющимся в литературе данным (Овен, 1959) о нахождении икринок второго чрезвычайно редко встречающегося в Черном море вида.
Анализ условий размножения и строения икринок Clupea pilchardus позволяет считать сомнительными данные (Водяницкий, 1930а) о нахождении в Черном море икринок этого вида. В то же время в список рыб с демерсальной икрой, достоверно размножающихся в Черном море, включен Tripterygion tripteronotus, личинки и мальки которого в большом количестве обнаружены в зарослях цистозиры (А. Д. Гордина, неопубликованные данные). Светлый горбыль (Umbrina cirrosa) отнесен нами к группе рыб с пелагической икрой. Исходя из строения овариальных икринок, более вероятно предположить, что икринки у светлого горбыля, как и у темного, — пелагические. В ранее опубликованных работах (Дехник, 1969; Дехник, Дука и др., 1970) соответствующие уточнения не были внесены.
Таким образом, из 117 собственно морских рыб, обитающих в Черном и Азовском морях (Расс, 1965), 63 вида и подвида проходят в своем развитии две планктонные фазы развития — фазу икринки и фазу личинки. Из этого количества в Черном море достоверно размножаются 28 видов и подвидов. Отмечены единичные случаи нахождения икринок, личинок или текучих особей двух видов (Zeus faber pungio, Trigla lucerna). Два подвида — азовская хамса (Engraulis encrasicholus maeoticus) и азовская камбала-калкан (Scophthalmus maeoticus torosus) — размножаются только в Азовском море.
Одну планктонную фазу — фазу личинки — проходят 40 видов и подвидов. В составе черноморской ихтиофауны насчитывается 28 видов и подвидов с донной икрой, пелагические личинки которых закономерно или спорадически встречаются в планктоне.
ЭТАПЫ И СТАДИИ НАЧАЛЬНОГО ОНТОГЕНЕЗА РЫБ
В эмбриональном и постэмбриональном развитии рыб различают четыре периода (фазы), отличающиеся морфологическими особенностями и всей биологией организма: зародышевый, предличиночный, личиночный и мальковый (Расс, 1946, 1948). Каждый из периодов имеет ряд этапов (стадий), характеризующихся определенными биологическими качествами (Расс, 1946; Матвеев, 1956).
Этапность эмбрионального развития рыб, особенно морских видов, остается до настоящего времени недостаточно изученной. Т. С. Расс (1946) выделяет четыре стадии развития икринок: 1) дробления и обрастания; 2) зародышевой полоски; 3) неоформившегося эмбриона и 4) оформившегося эмбриона. Б. С. Матвеев (1956) сделал попытку «наметить общие процессы в индивидуальном развитии различных животных, объединяющиеся специфическими приспособлениями к условиям существования». В эмбриональном развитии рыб (на примере осетровых) он различает шесть этапов, разграничивающихся морфологическими признаками: 1) формирование зиготы (от проникновения сперматозоида в яйцеклетку до начала дробления); 2) дробление — преобразование оплодотворенной яйцеклетки в многоклеточный организм; 3) гаструляция — процесс первичного морфогенеза зародышевых органов; 4) нейруляция — процесс образования трубчатой нервной системы, а также процесс сегментации тела; 5) обособление зародыша на икринке; 6) подвижность эмбриона (от начала пульсации сердца до выклева).
Этапы эмбрионального развития, выявленные нами у черноморской хамсы (Дехник, 1959) и прослеженные позднее на других рыбах (Дехник, 1961), в основном совпадают со схемой эмбриогенеза Б. С. Матвеева. В отличие от предложенной им схемы, процесс формирования зиготы мы объединяем с процессом дробления в I этап, а во II этап выделяем качественно новый процесс — процесс топографического перемещения бластомеров к поверхности с образованием бластоцеля — эпителиальную бластулу. Под термином «этап», как это введено В. В. Васнецовым (1948, 1953), следует понимать интервалы развития, имеющие определенные биологические качества. Термин «стадия» употребляется в понимании С. Г. Крыжановского (1949, 1953, 1956) для обозначения каждого данного момента развития.
В эмбриональном периоде развития подавляющего большинства морских рыб с пелагической икрой четко прослеживаются шесть последовательных этапов. Каждый этап характеризуется определенными качественными процессами и морфологическими особенностями. Развитие в пределах этапов и на переходах от одного этапа к другому характеризуется постепенностью (Крыжановский, 1953). Процессы роста (количественные изменения) тесно переплетаются с процессами дифференцировки (качественными изменениями).
В общей форме этапы эмбрионального развития морских рыб с пелагической икрой характеризуются следующими признаками:
I этап — дробление. Начинается от оплодотворения и заканчивается образованием многоклеточного зародышевого диска, или бластомерной бластулы.
II этап — эпителиальная бластула. Характеризуется смещением бластомеров в поверхностный слой и образованием многослойной пластинки, прикрывающей бластоцель.
III этап — обрастание желтка бластодиском и гаструляция. Начинается увеличением диаметра бластодиска и почти одновременным подворачиванием его краев. По мере развития формируется зародышевая полоска, закладываются зародышевые органы. Этап заканчивается замыканием бластопора.
IV этап — зародышевая полоска. Обособляется голова, образуется нервный тяж, намечается хорда, мозговые пузыри, глазные бокалы, слуховые капсулы; начинается сегментация тела.
V этап — рост хвостового отдела. Начинается отделением хвоста от желтка. На этом этапе образуется сердце, зачатки кишечника, печени. Намечается плавниковая кайма. С ростом хвостового отдела происходит дифференцировка хвостовых миотомов. Этап продолжается до начала пульсации сердца.
VI этап — подвижный эмбрион. Почти одновременно с пульсацией сердца начинаются слабые движения эмбриона, который время от времени вздрагивает, подергивается. По мере роста эмбриона и формирования личиночных органов движения становятся более энергичными. Перед выклевом эмбрион вместе с желтком свободно поворачивается в яйцевой оболочке; частота пульсации сердца возрастает.
Таким образом, принимаемые нами I и II этапы соответствуют I стадии Т. С. Расса, III и IV — II стадии, V и VI — III и IV стадиям (Расс, 1946, 1948).
В эмбриональном развитии рыб четко прослеживаются видовые особенности. Межвидовые различия касаются времени появления зачатков тех или иных органов, формы тела эмбриона, развития и характера пигментации. Существенные различия проявляются в длительности VI этапа, чем главным образом определяется степень развития эмбрионов перед выклевом и выклюнувшихся личинок.
В развитии демерсальных яиц рыб семейств Labridae и Pomacentridae выявлены те же 6 этапов (Салехова, 1971).
Выклев эмбриона сопровождается существенными изменениями экологии. Эмбрион освобождается от оболочки, до этого времени ограничивающей воздействие на него различных абиотических и биотических факторов среды. Он приобретает сразу же после выклева активную подвижность (разные способы и формы движения у разных видов) и как подвижный организм делается более привлекательным объектом для многочисленных планктонных хищников. Задолго до рассасывания желточного мешка (на 2—4-й день после выклева) начинается переход к внешнему питанию (этап смешанного питания). Таким образом, в этот период жизни проявляются сложные взаимоотношения, в которых выклюнувшийся эмбрион (личинка) является, с одной стороны, жертвой, с другой — хищником, активно добывающим пищу. Следовательно, после выклева наступает качественно новый период в жизни организма (личиночный), который резко отличается от предшествующего эмбрионального периода. Исходя из изложенного, на наш взгляд, не следует вводить для этапа желточного питания термин «выклюнувшийся эмбрион» (Крыжановкий, 1949, 1953, 1956), а более правильно, как это делают Т. С. Расс (1946), Б. С. Матвеев (1956), Т. А. Перцева-Остроумова (1961), ограничивать период эмбрионального развития моментом выклева эмбриона.
В личиночном периоде онтогенеза подавляющего большинства морских рыб мы различаем четыре этапа.
I этап — желточное питание. Личинки слабо развиты. Голова плотно прижата к большому желточному мешку. Грудные плавники зачаточные или отсутствуют. Глаза не пигментированы. Нерасчлененная плавниковая складка окаймляет тело. Личинки длительное время находятся в покое. Они занимают в воде вертикальное, косое (головой вниз или вверх) или горизонтальное (брюшной стороной вверх) положение. Движения в форме скачков в горизонтальной плоскости, вращательные вокруг оси тела, винтообразные в вертикальном направлении от дна к поверхности. Этап продолжается до образования ротового отверстия и появления пигмента в глазах, когда начинает проявляться поисковый инстинкт и в кишечниках появляются первые пищевые организмы.
II этап — смешанное питание. Желточный мешок заметно резорбирован. Образовалось ротовое отверстие; рот приобрел подвижность. Развиваются челюстной и жаберный аппараты. В глазах появился черный пигмент. Плавательный пузырь заполняется воздухом. Грудные плавники значительно увеличились в размере и приобрели подвижность, благодаря чему личинки начали двигаться в разных направлениях. Увеличивается скорость и продолжительность движения; значительно сократились периоды покоя. Появляется поисковый инстинкт. Личинки наряду с использованием желтка питаются внешней пищей, в основном мелкими малоподвижными формами зоопланктона (Tintinnidae, науплиусы Copepoda, копеподитные стадии Oithona minuta) и фитопланктоном (в основном Prorocentrum micans, Exuviaella cordata, Coscinodiscus sp.).
III этап — внешнее личиночное питание. Желточный мешок полностью резорбирован. Заканчивается формирование челюстного и жаберного аппаратов. Формируются лучи в непарных и грудных плавниках. Появляются зачатки брюшных плавников. Личинки приобретают способность к длительным целенаправленным движениям. При помощи подвижных хорошо развитых грудных плавников и сильных изгибов хвостового отдела личинки могут достаточно быстро и точно поворачиваться, производить стремительные скачки, ускользая от хищников или охотясь за пищей. Четко выражены хватательные движения рта. В пищевом комке появляются крупные зоопланктеры. Этап заканчивается формированием непарных плавников.
IV этап — переход к образу жизни взрослых форм. Этот этап и последующие периоды онтогенеза нами не изучались.
Описанная схема этапности личиночного периода жизни прослеживается для I группы выклюнувшихся личинок. У личинок многих видов, выклюнувшихся из донной икры, и у некоторых личинок, выклюнувшихся из пелагической икры, как это рассмотрено ниже, выявлены отклонения от приведенной схемы развития, в частности, может выпадать I этап или (у некоторых видов) I и II этапы личиночного периода.
Таким образом, предлагаемые нами I и II этапы соответствуют фазе предличинки согласно схеме, предложенной Т. С. Рассом (1946, 1948), или фазе выклюнувшегося эмбриона, по данным С. Г. Крыжановского (1949, 1953, 1956), III и IV этапы соответствуют фазе личинки по Т. С. Рассу.